竹本武（水岛大宙 配音）是一个充满了正义感的普通少年。某一日，森林中的一个发光物体吸引了武的注意，随后，少女光（川澄绫子 配音）从光芒之中破茧而出。光的存在给武带来了许多的快乐，但她的神秘身世一直都像一道阴影一样投射在两人的生活中。 与此同时，一位名叫明（清水爱 配音）的少女和竹本武亲梅竹马的好友二之宫良（泷本富士子 配音）相遇了，就这样，天真善良的四人渡过了一段无忧无虑的时光。可是好景不长，原来，光是为了毁灭地球而被制造的武器，当暴虐的本性无法再隐藏之时，明和武不得不为了保护地球而站在了光的对立面。一边是世界的和平，一边是自己心爱的女孩，武会做出怎样的选择呢？
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为了培养下一任皇妃，从五大名门中召集了公主们聚集的宫殿——『雏宫』。 名门之一的黄家之女，美丽聪慧的玲琳，作为“殿下的蝴蝶”备受众人喜爱。 然而在乞巧节的夜晚，她与被称为恶女、遭人厌恶的朱家之女慧月。
游戏中，全服第一剑士萧无尽和第一女通缉犯桃之夭夭不打不相识。现实中，冬川大学校园男神萧河和大一新生沈心因大学生电竞比赛相遇相知。二人和好友阳曜组成战队，一路过关斩将，力争要夺得比赛的冠军！萧河和沈心相互治愈、相互鼓励，在追求梦想的道路上携手前行，在好友阳曜和向楠的助攻下，二人又会擦出怎样的火花？
轻动画《黑化吧！圣女大人》宣布制作第二季，2026 年 10 月播出。
